Храм Спаса-Нерукотворенного образа был построен в 1895 году на месте маленькой кладбищенской церкви 1795 года. Трапезную закончили немного позже основного объема, отдельно стоящую трёхъярусную колокольню (не сохранилась) возвели в 1902 г. Примерно тогда же рядом возвели здания богадельни, просфорной, церковно-приходской школы (основана в 1890 г.).
Церковь построена по проектам, разработанным под руководством К.А. Тона (архитектора храма Христа Спасителя) в русско – византийском стиле. Стены и своды украшены высокохудожественными росписями, а украшением центрального алтаря является резной кипарисовый иконостас. Многие иконы и святыни привезены первым настоятелем со Святой Земли. Так в подножии Голгофы, ныне расположенной в летнем храме, вставлены святыни: земля из кувуклии гроба Господня и земля на котором произросло древо Креста Господня. А икона Рождества Христова, находящаяся в иконостасе левого придела во имя св. Иоанна Предтечи, свт. Иоанна Новгородского и вмч. Пантелеимона имеет в себе ковчежец с частицею ризы Господней, с частицами мощей св. вмц. Варвары, прп. Максима Исповедника, прав. Семиона, прав. Иустинии. Крест же иконы Рождества Христова освящен на на гробе Господнем, а иконы Св. Троицы и Евангелистов писаны на Маврийском дубе (именно у этого дуба праотцу Аврааму явилась Пресвятая Троица).
В послереволюционное время церковь осталась единственной действующей в городе. Естественным образом она стала главным городским собором, наследницей замечательных традиций бежецкого духовенства в его служении Богу и людям, в воспитании народной нравственности, хранительницей памяти о тех поколениях священнослужителей, которые приняли на себя страшный удар богоборческой власти. И не устрашились возложить на себя терновый венец мученичества и поругания.
Так духовным центром для многих монахинь из закрытого Шостаковского монастыря стал Спасо-кладбищенском храм. Многие годы они пели в хоре и являлись опорой храма. Мы и ныне можем видеть их труды во славу Божию, расшитые камнями нимбы на многих иконах, покровцы и пелены.
Особого внимания заслуживают священнослужители тех непростых лет. Это были люди великой веры и непростой судьбы. Много добрых воспоминаний оставил после себя служивший в военные годы архимандрит Доримедонт (Чемоданов), впоследствии ставший одним из первых насельников в возрожденной в послевоенные годы Троице-Сергиевой лавры. Так же, в середине 50-х годов в церкви Спаса-Нерукотворного служили протоиереи Борис Ясинский, Петр Герасимович и Василий Левицкий, которые до этого отбыли длительные сроки заключения. Именно в традициях, сбереженных в Спасо-кладбищенском храме, вырос для Русского Православия будущий епископ Нектарий (в миру – Константин Константинович Коробов).
С образованием в 2011 году Бежецкой епархии храм приобрел статус кафедрального собора.
